Ο Μέγας Κωνσταντίνος στις αρχές του 4ου αιώνα διέταξε να χτίσει ναό πάνω από τον τάφο του Αποστόλου Πέτρου. Αυτή η επιθυμία του πρώτου Ρωμαίου χριστιανικού αυτοκράτορα εξηγείται από το γεγονός ότι ο τάφος του σταυρωμένου αποστόλου Πέτρου ήταν πάντα σεβαστός από τους οπαδούς του Χριστού. Η κατασκευή συνεχίστηκε για αρκετές δεκαετίες υπό την επίβλεψη του Πάπα Sylvester I και ολοκληρώθηκε το 349. Ο ναός ονομάστηκε Βασιλική του Κωνσταντίνου - προς τιμήν του αυτοκράτορα που ξεκίνησε την κατασκευή.
Το 846, ο ναός λεηλατήθηκε από Άραβες πειρατές. Αυτό το γεγονός ώθησε τον Πάπα Λέοντα IV να ανεγείρει ένα αμυντικό τείχος που περιβάλλει τη βασιλική και τα παρακείμενα κτίρια. Αυτή η ιδέα υιοθετήθηκε αργότερα για το Βατικανό, την παπική πόλη-κράτος.
Στις αρχές του 16ου αιώνα, η βασιλική ήταν πολύ ερειπωμένη και αποφασίστηκε ότι η αποκατάστασή της ήταν πολύ δαπανηρή και αδικαιολόγητη. Παρά τη δυσαρέσκεια των κατοίκων της πόλης, ο Πάπας Ιούλιος Β΄ διέταξε την καταστροφή της βασιλικής και στη θέση του ιδρύθηκε νέα εκκλησία. Ο συγγραφέας του έργου είναι ο Donato Bramante. Ο νέος καθεδρικός ναός χτίστηκε για περισσότερο από έναν αιώνα και πολλοί σπουδαίοι δάσκαλοι επιβλέπουν την κατασκευή, μεταξύ των οποίων διακρίνονται οι Ραφαήλ και Μιχαήλ Άγγελος.
Στις αρχές του 17ου αιώνα, η κατασκευή πραγματοποιήθηκε υπό την επίβλεψη του αρχιτέκτονα Carlo Maderno, ο οποίος, με τη συγκατάθεση του Paul V, έκανε θεμελιώδεις αλλαγές στη δομή του ναού, αντικαθιστώντας το σχήμα του κτηρίου από ελληνικό σταυρό σε λατινικό. Αυτή η κίνηση αύξησε την ικανότητα της Βασιλικής του Αγίου Πέτρου.
Ο κύριος βωμός βρίσκεται πάνω από τον τάφο του αποστόλου, που βρίσκεται στο κέντρο του ναού. Βρίσκεται κάτω από έναν τρούλο που σχεδιάστηκε από τον Μιχαήλ Άγγελο. Πίσω μπορείτε να δείτε έναν θρόνο από ελεφαντόδοντο και ξύλο. Πιστεύεται ότι ο Άγιος Πέτρος καθόταν σε αυτόν τον θρόνο, ο Πάπας της Ρώμης. Ο καθεδρικός ναός είναι φτιαγμένος σε μπαρόκ στιλ, ο συγγραφέας των περισσότερων λεπτομερειών είναι ο Lorenzo Bernini.
Οι πάπες θάβονται στο μπουντρούμι του καθεδρικού ναού. Η τελευταία ταφή έγινε το 2005, όταν πέθανε ο Ιωάννης Παύλος Β. Συνολικά, 148 πάπες βρήκαν το τελευταίο τους καταφύγιο στη Βασιλική του Αγίου Πέτρου.